“Backrooms” spielt in den 1990er Jahren in den USA. Der Alkoholiker Clark wurde von seiner Frau aus dem Haus geworfen und lebt nun in seinem heruntergekommenen Möbelgeschäft, Kunden kommen nur selten und abends trinkt er vor dem Fernseher. Eines Tages findet er im Untergeschoss das Portal zu den „Backrooms“, einer unendlichen Folge von Räumen, die an leere Büroetagen erinnern, aber überall fremdartige Objekte enthalten. Es scheint, als ob die Räume die Erinnerungen und Traumata der Menschen widerspiegeln. Doch alles ist verfremdet und fehlerhaft, Möbel sind halb im Boden eingebacken, Schilder sind seitenverkehrt, Lautsprecher geben sinnlose Durchsagen. Als Clark mit zwei jungen Angestellten die Räume erforschen will, werden diese von unbekannten Wesen getötet. Clark bleibt alleine in den Backrooms und beginnt, sich dort einzurichten.
Als Clarks Psychotherapeutin Mary auf der Suche nach ihm ebenfalls durch das Portal tritt, wird sie von ihm überwältigt und gefesselt. Die Backrooms enthalten nun Elemente aus Clarks Vergangenheit. Mary soll ihm in einer pervertierten Therapiesitzung bestätigen, dass sie immer falsch lag: er sei nicht schuld und brauche keine Behandlung. Sie bringt ihn nach einer Weile dazu, ihre Fesseln zu lösen. Doch dann wird Clark von seiner eigenen, als Monsterpirat inkarnierten Obsession getötet. Mary flieht vor dem Monster durch immer neue Räume, auch solche, die ihr eigenes Kindheitstrauma darstellen. Sie rettet sich schließlich zu Mitarbeitern einer Technologiefirma, die in Schutzanzügen vermummt die Backrooms erforschen. Es bleibt unklar, ob die Wissenschaftler Mary freilassen werden.